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游戏设计剧情让玩家从细节中推论，故未必完全准确。
《空洞骑士》设定在一个遭到废弃已久的王国－圣巢（Hallownest），游戏主角小骑士（The Knight）某天受到神秘力量的呼唤来到了圣巢。在这个逐渐衰败的王国中，几乎全部的居民都被一种未知并缓慢散播的疾病感染，丧失了意志并不断的攻击小骑士。旅途中小骑士也遇见了圣巢的保护者大黄蜂（Hornet）阻碍他的前进。在调查过安息之地的守梦者（Dreamers）纪念碑后，主角将会获得重要道具“梦之钉”，并可以以此挑战守梦者，从而逐渐推进主线剧情。
许久之前，一位叫做辐光（The Radiance）的强大神灵在战争打败虚空后，统治著虫群，用其控制梦境来掌管所有虫子的意志。在此同时，一个古老强大的种族沃姆（Wyrm）莫名原因长途跋涉来到圣巢，在王国边缘退去巨大的外壳并重生成为了一只新的虫子－苍白之王（Pale King）。苍白之王解救了虫群脱离辐光的控制，并建立了伟大的圣巢王国，在圣巢鼎盛时，辐光却又开始出现在梦境中，不甘被遗忘的他试图传播感染来持续控制整个圣巢，在梦境被他照耀的虫子都会被感染，被感染的虫子会先短暂死亡，再由瘟疫所复活，但是复活之后便会变得失去自我且异常暴力，会攻击尚未感染的虫子们（小骑士会被攻击的主要原因）。苍白之王在试著透过隔离来减缓感染，但发现瘟疫是透过梦境传播的，在一番研究之后，发现了一种可能有效的方式，就是利用与光明对立的原始力量（虚空），他试图将虚空的力量与容器结合，创造出一个没有感情、纯粹由虚无构成的生物，以用来封印辐光，只是条件非常苛刻，需要他和白色夫人的灵魂加上深渊的力量才有机会创造出合格的容器。在无数的失败后，仅有两个容器存活了下来－游戏主角小骑士和一位被认为成功达到纯粹虚无的容器－空洞骑士（Hollow Knight）。苍白之王将封印辐光后的空洞骑士封锁在黑卵神殿内，为了确保万无一失，再由三位守梦者以永远沉睡的代价保护封印，被封印的浮光便无法透过梦境感染。
但是苍白之王没有想到，纯粹容器有所缺陷，并没有达到没有思考、感情和声音的条件，其中原因可能是他对父亲（苍白之王）产生的仰慕之情（苦痛之路终点的剧情）或者是他走出深渊时就已经有所犹豫的关系（回头看向深渊的那段剧情），所以拥有“思考”和“感情”的空洞骑士让辐光有了可乘之机，于是入侵了他的思想，于是感染再度在圣巢爆发，而有望拯救圣巢的苍白之王却与他的宫殿一同消失了，而白色夫人也出于愧疚，于是封印了自己，感染就这样持续到小骑士来到圣巢的那个年代。守梦者们希望小骑士能打破封印并杀死空洞骑士，并将辐光给封印在自己体内，代替新一任空洞骑士。大黄蜂却相信以小骑士强大的战斗能力，说不定两人能够成功的消灭感染的根源－辐光。
游戏一共有6种结局[7]：
空洞骑士：小骑士杀死了空洞骑士并将感染封印在自己体内，成为新任空洞骑士。
封印的同胞：小骑士获得了虚空之心，得到了控制虚空的能量。大黄蜂帮助小骑士打倒空洞骑士。结尾和结局一相同，只是大黄蜂成为了新任守梦者并且能量被用以封印感染，两人一同被永远困在神殿内。
不再有梦：小骑士获得了虚空之心，得到了控制虚空的能量。大黄蜂帮助打倒空洞骑士后，小骑士进入空洞骑士的梦中世界，并挑战辐光。随后，小骑士解放了虚空的力量并把辐光拉入深渊，自己的身体也已毁坏，暗示着其回归虚空或死亡。结尾大黄蜂看了一眼小骑士破碎的面具后黯然离开。
拥抱虚空：小骑士获得了虚空之心并打通了圣巢的万神殿，击败了最终的无上辐光。虚空实体出现并彻底杀死了无上辐光，使其消散为精华。之后，虚空从神居的天空中降下。寻神者惊恐地凝望着黑色的物质自云层之上渗下。虚空实体迅速向神居中庭俯冲，经过时几根虚空卷须伸出并缠绕住了寻神者，改变了她的命运。黑卵圣殿之内，大黄蜂正困惑地注视着藤蔓褪去感染。一个拖着锁链的身影跄踉着走出，使大黄蜂立刻摆出战斗准备姿势。这个身影就是被从在体内封印辐光的任务中解放的空洞骑士。
娇嫩的花：此结局与结局四相同，但是因为此前小骑士为寻神者送过花，所以濒死的寻神者捧着小骑士送给她的花。一滴虚空落在了娇嫩的花上。虚空卷须爆发后，明亮的白光一闪，寻神者和虚空一起消失了，只在原地留下了娇嫩的花，看起来正在消散，其中一片花瓣上染上了黑色。接下来的画面与结局四也是相同的。
时代的终结（额外结局）：在达成其他任意结局后，以特定顺序在全部区域聆听蘑菇先生的对话，完成蘑菇先生的任务。在主要剧情动画后，会额外播放一个蘑菇先生飞向天空的过场动画。以一个写着未完待续的画面结束。